Рюноске Мураками родился 19 февраля 1952 в семье художника в городе Сасэбо, Нагасаки, Япония. Будучи студентом высшей школы организовал рок-группу, где был барабанщиком. После распада группы, занялся регби, но через некоторое время понял, что это ему это противно. Вскоре стал писать для школьной газеты. До восемнадцати лет Рю Мураками рос в портовом городе, где располагалась американская военно-морская база, поэтому он испытал на себе заметное влияние западной культуры. В юные годы неоднократно принимал участие в акциях Национальной федерации студенческого самоуправления, направленных против американского военного присутствия в стране. Именно в эти годы начал формироваться его литературный стиль. В 1970 году он переехал в токийский пригород Фусса. Учился в художественном университете города Мусасино, неподалеку от Токио.
В 1976 году дебютировал с романом «Все оттенки голубого», в котором описывается повседневность подростков-маргиналов, полная секса и наркотиков. Роман вызвал сенсацию, разойдясь тиражом более миллиона экземпляров, а молодой автор, ещё не покинувший студенческую скамью, стал лауреатом литературной премии Акутагавы. После выхода романа критики провозгласили Мураками основателем нового направления в японской литературе, хотя в то же время он не избежал обвинений в декадентстве.
В дальнейшем он создал ряд произведений, которые отличали новаторский подход к языку, обильное использование сленга, глубокое проникновение в психологию героев его романов и достаточно неожиданные сюжетные повороты. Критическое отображение окружающей реальности, интерес к её темным сторонам характерен для всего творчества писателя.
Помимо литературного творчества Мураками на протяжении многих лет занимается кинорежиссурой, снимая киноверсии собственных произведений. Его первым фильмом стал «Все оттенки голубого», вышедший в 1979 году.В последующие годы он снял ещё несколько фильмов, впрочем, кинематографическая деятельность Мураками значительно менее известна, нежели литературная и главным образом он известен как автор романов.
В 2005 за роман «Вперёд с полуострова!» Рю Мураками был награждён премией Номы, лауреаты которой фактически признаются классиками современной литературы Японии. Наиболее известным произведением писателя считается роман «Дети из камеры хранения» (1980). Эти и многие другие сочинения Рю Мураками были переведены на русский язык.